经过南国小岛上和鹰冈的决斗，3年E班的各位与杀老师（福山润 配音）的关系进一步拉近。虽然暗杀活动仍在继续，然而这似乎已经变成了师生之间互动玩乐的重要环节。以茅野枫（洲崎绫 配音）为代表的学生们又开始策划更加精彩的暗杀陷阱。除此之外，他们帮助比琪老师（伊藤静 配音）追求乌间惟臣（杉田智和 配音），

　　滑头鬼，是统领着百鬼夜行的妖怪总大将。十三岁的奴良陆生（福山润 配音）看似是一名普通中学生，喜欢着同班同学家长加奈（平野绫 配音）。但其实他有四分之一的妖怪血统，是大妖怪“滑头鬼”的孙子。他被 “奴良组”众妖怪尊称为少主，身边有个叫及川冰丽（崛江由衣 配音）的亲信。但他一心只想当一个普通人类，不

　　总有一天不论如何都要一起制作动画——上山高中动画同好会的5人向葫芦屋的甜甜圈如此起誓。她们毕业以后，分别在各自的岗位从事动画制作，并通过《第三飞行少女队》而接近了自己的梦想。　　4年后——。在动画的世界找到了自己的容身之所、逐渐成长起来的5人，开始面对新的苦恼和试炼。